10 évesen kezdett el írni és 16 évesen publikálták első versét. A színház szerelmese lett már egész fiatal korában, legyen az cirkusz, jégrevü vagy a Comédie Francaise előadása. 1917-ben Szergej Gyagilev párizsi Orosz Balett társulatának írta Parádé című balettjét, 1920-ban pedig az Ökör a háztetőn-t. A Montparnasse művésznegyedében megismerte Pablo Picassot, Amedeo Modiglianit, Guillaume Apollinaire-t és Max Jacobot, akin keresztül megismerte a 16 éves költő-ifjút, Raymond Radiguet-t. Cocteau beleszeretett a fiúba: verseinek klasszikus egyszerűségét is mélyen tisztelte. A 21 éves fiú elvesztésekor az ópiumhoz fordult, és megírta Heurtebise, az angyal című versét. 1926-os Orpheusz című drámája megrázta a modern színházat. 1950-ben forgatókönyvet írt belőle, Orpheusz végrendelete című, de filmet csak 10 évvel később 1960-ban rendezett az eredeti forgatókönyvének alapján. 1930-ban forgatott, A költő vére című, első szürrealista filmjében Cocteau saját múltját viszi vászonra. 1934-es Pokolgép című drámájában az Oidipusz-történetet dolgozta fel, amely a saját bevallása szerint nagyon közel állt hozzá. Magánéletében az 1946-os A Szép és a Szörnyeteg című filmjének főszereplője, Jean Marais lett szerelmi életének főszereplője. Cocteau soha nem vallotta magát filmrendezőnek, sokkal inkább költőnek. Alkotásai közül ez a mű mindmáig a legkedveltebb. Jean az események színhelyéül egy csodálatos kastélyt választott. A gyertyatartók nem hagyományos kandelábereken állnak, hanem a falakból kinyúló élő emberi karok fogják őket. A tükrök folyékony kapuk egy másik világba, a szobrok megelevenednek. Jean Marais szörnyeteg maszkja olyan sikeresnek bizonyult, hogy mikor a film premierjén a Szörnyeteg végül átváltozik káprázatos herceggé, Greta Garbo ezt kiáltotta: "Adják vissza a szörnyemet!"

„A legendák előjoga a kortalanság” – mondja a narrátor az Orphée film elején 1949-ben. Cocteau fantáziafilmje önéletrajzi alkotásként is szemlélhető. Orpheuszt szerelme, Jean Marais játszotta. Cocteau lenyűgözően használta a visszafelé mozgást és a háttérvetítést. 1950-ben Cocteau berendezte a Villa Santo Sospir-t Saint-Jean-Cap-Ferrat-ban és monumentális freskósorozatba fogott a mentoni városházán, a Villefranche-sur-Mer-i Saint Pierre-kápolnában, valamint a Milly-la-Forét-i templomban, melynek kertjében röviddel a freskók befejezése után eltemették. 74 évet élt. A kápolnát fogadott fia, Édouard Dermit festő fejezte be.